Review 綜述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q DOI 10 13346 j mycosystema 210077 基金項目 國家自然科學基金 31170469 浙江省自然科學基金 LY19C030002 Supported by the National Natural Science Foundation of China 31170469 and Natural Science Foundation of Zhejiang Province LY19C030002 Corresponding author E mail sunlifu Received 2021 02 05 accepted 2021 03 22 Copyright 2021 Institute of Microbiology CAS All rights reserved jwxt Http journals Tel 86 10 64807521 菌物學報 1299 杜鵑花科植物菌根的研究進展 張艷華 孫立夫 紹興文理學院生命科學學院 浙江 紹興 312000 摘 要 杜鵑花科 Ericaceae 植物可與土壤真菌形成杜鵑花類菌根 ericoid mycorrhizas ERM 共生體 且 廣泛分布于全球不同的陸地生態(tài)系統(tǒng) 特別是在貧瘠 酸性等嚴酷的環(huán)境中占優(yōu)勢 杜鵑花科植物菌根 類型多樣 絕大多數(shù)宿主具有 ERM 還有少量宿主具有其他類型的菌根結構 且常與暗隔內生菌 dark septate endophyte DSE 并存 ERM 的宿主植物除已知的杜鵑花科外 巖梅科 Diapensiaceae 植物也具 有 ERM 結構 ERM 真菌以子囊菌和擔子菌為主 主要來自柔膜菌目 Helotiales 和蠟殼耳目 Sebacinales 與杜鵑花科宿主形成 ERM 的真菌也常與殼斗科 Fagaceae 松科 Pinaceae 等宿主植物形成外生菌根 ectomycorrhiza ECM 結構 ERM 對宿主植物在營養(yǎng)吸收 忍耐貧瘠環(huán)境 抵抗重金屬污染等能力方 面都有積極的促進作用 對環(huán)境變化的響應是多樣的 生境和季節(jié)的變化對 ERMF 群落的組成和分布有 著顯著影響 資源比率變化可能改變 ERM 宿主與其他菌根或非菌根植物之間的競爭關系 本文回顧了近 40 多年來國內外有關 ERM 的研究進展 還對 ERM 研究的前景進行了展望 以期在理論和實踐中對杜鵑 花科及其菌根的研究能取得更豐碩的成果 關鍵詞 杜鵑花科植物 杜鵑花類菌根 菌根真菌 多樣性 引用本文 張艷華 孫立夫 2021 杜鵑花科植物菌根的研究進展 菌物學報 40 6 1299 1316 Zhang YH Sun LF 2021 Research advances on the mycorrhizas of Ericaceae plants Mycosystema 40 6 1299 1316 Research advances on the mycorrhizas of Ericaceae plants ZHANG Yan Hua SUN Li Fu School of Life Sciences Shaoxing University Shaoxing Zhejiang 312000 China Abstract Ericaceae plants and soil fungi often form ericoid mycorrhiza ERM symbiosis ERM fungi are distributed widely over different global continental ecosystems especially dominate in harsh environment with poor and acid soil The mycorrhizal types of Ericaceae were diverse apart from ERM a few other types of mycorrhizae can be found in some ericaceous hosts and 張艷華和孫立夫 杜鵑花科植物菌根的研究進展 Review 菌物學報 1300 often coexist with dark septate endophyte DSE Besides the well known Ericaceae ERM structure was also discovered in Diapensiaceae plants ERM fungi mainly belonged to Ascomycetes and Basidiomycetes and mostly Helotiales and Sebacinales ERM fungi often formed ectomycorrhizal ECM structures on other hosts such as Fagaceae and Pinaceae ERM not only helped their hosts on absorbing nutrients increasing tolerant capacity in poor nutrient habitats but also enhancing the resistance to heavy metal contamination The community composition and distribution of ERM fungi showed significant variation with habitats and seasons The variation of resource ratio might change the competitive relationship between ERM host and other mycorrhizal or non mycorrhizal plants In this paper the advances of researches on ERM and their hosts over the past 40 years were reviewed Prospect about ERM study was also previewed Key words Ericaceae ericoid mycorrhiza mycorrhizal fungi diversity 植物作為生產者是陸地生態(tài)系統(tǒng)的主 體 可以與土壤真菌形成高度進化的互利 共生體 即菌根 mycorrhiza 植物物種 的生態(tài)位分化和擴展與菌根的共生有關 Gerz et al 2018 形成菌根的真菌主要 包括接合菌綱 子囊菌綱 擔子菌綱及部 分卵菌綱的成員 而宿主植物則包括了絕 大多數(shù)的維管植物 Brundrett 1991 目前 已知至少有 7 種不同類型的菌根共生體 即 叢枝菌根 arbuscular mycorrhizas AM 外生菌根 ectomycorrhizas ECM 內外生 菌根 ectendomycorrhizas EEM 蘭科菌根 orchid mycorrhizas OM 歐石南類菌根或 杜鵑花類菌根 ericoid mycorrhizas ERM 漿果鵑類菌根 arbutoid mycorrhizas ARM 和水晶蘭類菌根 monotropoid mycorrhiza MM 與研究較多的 AM 和 ECM 相比 ERM 的研究相對不多 而作為 ERM主要宿主的杜 鵑花科 Ericaceae 植物 種類多樣 資源豐 富 廣泛分布于全球陸地生態(tài)系統(tǒng) 其中很 多種類都可以作為先鋒植物 定居在從酸性 的沙土到濕潤的粗腐殖質的基質上 都得益 于它們有共生的菌根真菌 Perotto et al 2002 杜鵑花科植物最主要的菌根類型是 ERM 其菌根真菌簡稱為 ERMF 本文對近 40 多年來 國內外有關杜鵑花科植物菌根的 類型 真菌 宿主 功能等方面所展現(xiàn)出來 的多樣性進行了總結 為深入認識 了解進 而利用這一類型的菌根提供參考 1 杜鵑花科植物菌根類型的多樣性 杜鵑花科有數(shù)千個物種且分布廣泛 是 否都能形成 ERM 的菌根結構呢 Gorman Starrett 2003 用同一種公認的 ERMF 接種 10 個不同屬的杜鵑花科植物 除了吊鐘花屬 Enkianthus 植物未被侵染以及草莓樹屬 Arbutus unedo 侵染后形成了 AM 外 其他 8 個屬的植物都能被侵染并形成 ERM結構 證 明了 Read 1996 認為的杜鵑花科植物大多數(shù) 能形成 ERM 結構的論斷 同時也認為杜鵑花 科植物根部的菌根類型并不是單一的 ERM 還可以形成 AM MM Jansa Vosatka 2000 Kamal Varma 2008 ECM Read 1996 和 被稱為偽菌根或假菌根 pseudomycorrhizal 的暗隔內生菌 dark septate endophyte DSE Currah et al 1993a C zares et al 綜述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物學報 1301 2005 Chaurasia et al 2005 Tian et al 2011 不同結構類型的菌根也可能共存于 同一個植物的根系中 比較典型的情況是 ERM 和 DSE 常常同時出現(xiàn) C zares et al 2005 Schulz 2006 Chambers et al 2008 Tian et al 2011 Vohn k Albrechtov 2011 也偶爾發(fā)現(xiàn)部分杜鵑花科植物根中 AM 和 DSE 并存的現(xiàn)象 Chaurasia et al 2005 寧楚涵等 2018 這些研究表明杜鵑花科植 物的菌根類型具有一定的復雜性和多樣性 菌根結構的形成不僅與宿主植物種類有關 也與真菌種類有關 同一種杜鵑花屬 Rhododendron 植物與不同的真菌形成不同的 菌根 Currah et al 1993a Vohn k et al 2005 總體而言 ERM 是杜鵑花科植物最 主要且最常見的菌根類型 不同宿主植物根中發(fā)現(xiàn)的 ERM結構非常 一致 Jansa Vosatka 2000 正如 Read 1996 和 Peterson et al 2004 概括的那 樣 杜鵑花科植物都具有特別纖細的毛根 hair roots 是由 1 層膨大的表皮細胞 1 2 層皮層細胞和纖細的中柱組成 通常每 一毛根末梢區(qū)域的直徑都小于 100 m 在表 皮細胞中常有菌絲卷 或稱菌絲圈 菌絲 節(jié) coil Read 1996 在皮層細胞中也發(fā) 現(xiàn)了子囊菌和擔子菌的菌絲 但是它們的分 布不同 子囊菌是在活的菌根細胞中占優(yōu) 勢 而擔子菌則主要出現(xiàn)在死的皮層細胞中 Duddridge Read 1982 當然在 Rhododendron 菌根活細胞中也發(fā)現(xiàn)了擔子菌 的隔片 Allen et al 2003 但未見有入侵中 柱細胞的報道 2 ERM宿主植物的多樣性 Smith Read 2008 認為 ERM 的宿主包 括杜鵑花目 Ericales 杜鵑花科的多個亞科的植 物 如杜鵑花亞科 Ericoideae 巖須亞科 Cassiopoideae 越橘亞科 Vaccinioideae 澳 石楠亞科 Styphelioideae 且將原來 Ericales 的尖苞樹科 或稱掌脈石南科或澳石南科 Epacridaceae和巖高蘭科 Empetraceae的植物 種類降級為族 這與此 前發(fā)表的文獻中有關 ERM 及其宿主植物提到的植物分類系統(tǒng)有了較 大差異 為了尊重被引用文獻和避免混淆 對需要引用的 Epacridaceae 和 Empetraceae 進行說明時前面都加上 原 字 在北半 球 特別是在杜鵑花科的帚石南屬 Calluna 歐石南屬 Erica 杜鵑花屬 Rhododendron 越橘屬 或烏飯樹屬 Vaccinium 等植物中 ERM 是普遍存在的 Jansa Vosatka 2000 在南半球原 Epacridaceae 中的澳石南屬 Epacris 貝葉石南屬 Leucopogon 松石南屬 Astroloma 瑞香石南屬 Brachyloma 和垂釘石 南屬 Styphelia 等植物的根中 ERM 也很常見 McLean Lawrie 1996 日本學者 Okuda et al 2011 對巖梅目 Diapensiales 巖梅科 Diapensiaceae的 Schizocodon soldanelloides var magnus 菌根的結構和功能進行鑒定后認為也 是 ERM Ericales 和 Diapensiales 同屬于五椏果 亞綱 Dilleniidae 具有很近的親緣關系 因 此 能夠形成 ERM的宿主植物范圍比原來想 象的要大 3 ERM真菌的多樣性 從目前的研究成果來看 能夠形成 ERM 共生體的真菌主要是來自子囊菌綱和擔子菌 綱的成員 也有少量的接合菌綱 Chambers et al 2008 和無性型真菌的成員 Berch et al 2002 Allen et al 2003 Bougoure Cairney 2005b 這些真菌和宿主植物形成的共生關 系 既有兼性的又有專性的 如在北半球的 地中海森林中 從 Erica arborea 獲得的優(yōu)勢 張艷華和孫立夫 杜鵑花科植物菌根的研究進展 Review 菌物學報 1302 菌根真菌 Bergero et al 2000 與在南半球 澳大利亞的 Astroloma pinifolium 中獲得的內 生菌 McLean et al 1998 極為相似 并且 從兩個半球不同宿主植物根中獲得的內生 菌 很多都可以在對方的根中形成 ERM 結構 Read 1996 Steinke et al 1996 Liu et al 1998 McLean et al 1998 Perotto et al 2002 這表明能夠共生于兩個半球的不同 植物類群間的真菌可能有很近的親緣關系 從杜鵑花科植物根部分離最多而且也是最容 易培養(yǎng)并形成 ERM結構的主要是子囊菌綱中 柔膜菌目 Helotiales 的 Rhizoscyphus ericae 和 樹粉苞屬 Oidiodendron 等真菌 Usuki et al 2003 Kamal Varma 2008 Grelet et al 2010 這兩大類群在 Diapensiaceae Okuda et al 2011 和原 Epacridaceae Chambers et al 2000 植物根中也均有報道 Gorman Starrett 2003 用 R ericae 接種到杜鵑花科 的 10 屬 15 種宿主植物根上 其中 8 屬 13 種 植物都被侵染并形成 ERM 說明這種真菌在 杜鵑花科植物中具有廣泛的宿主選擇范圍 屬于兼性互利共生的典范 但是 McLean et al 1999 卻認為從原 Epacridaceae 分離 出的一些菌株并非杜鵑花科內 ERMF 的相同 物種 不同植物物種中可能有專性的共生真 菌種類 真菌 Rhizoscyphus ericae 與之前發(fā)表的 Hymenoscyphus ericae Cairney Burke 1998 和 Pezoloma ericae Midgley et al 2017 是 同 物異名 本文統(tǒng)一用 R ericae 是一種廣譜 型 ERMF 研究發(fā)現(xiàn) R ericae 不僅有無性型的 Scytalidium vaccinii Egger Sigler 1993 而且 R ericae 也不是一個單一真菌種類 而 是一個聚集體 aggregate 其含有 4 個在 遺傳學上關系密切的分支 即 Meliniomyces variabilis M vraolstadiae M bicolor 和 Cadophora finlandica 其中發(fā)現(xiàn) M vraolstadiae 至今只能形成 ECM 而不能形成 ERM 其他 3 種真菌均可以在不同宿主根中形成 ECM 和 ERM Grelet et al 2010 這表明 R ericae 作為公認的 ERM共生體中常見的真菌 它們 形成何種菌根結構取決于宿主與真菌之間的 相互識別和選擇 形成 ERM 的 Oidiodendron spp 中以 O maius 最為典型和常見 其宿主的選擇范圍 也很廣 Douglas et al 1989 Berch et al 2002 Piercey et al 2002 Rice Currah 2005 Vohn k et al 2005 Zhang et al 2009 本屬的其他種 如 O griseum Couture et al 1983 Dalp 1986 Xiao Berch 1992 O rhodogenum 和 O cerealis Dalp 1986 O periconiodes Currah et al 1993b 和 O chlamydosporicum O citrinum O flavum 和 O scytaloides Dalp 1991 等 在杜鵑花科 植物根中也能形成 ERM 但是不同植物的 ERM 中共生的 Oidiodendron spp 的種類有一定差 異 如從 Rhododendron 植物中分離出的多為 O maius 而從 Vaccinium 根系中分離出其他 的 Oidiodendron spp 菌株則較多 而且本屬中 也有無性型真菌 Stephanosporium cerealis Monr eal et al 1999 與 O cerealis Xiao 1994 屬于同物異名 除了子囊菌綱的 Oidiodendron maius 和 Rhizoscyphus ericae聚集體的成員外 擔子菌 綱的蠟殼耳目 Sebacinales 也是 Ericacea 宿主 根中普遍存在的真菌類群 Bonfante Fasolo 1980 Allen et al 2003 Selosse et al 2007 Setaro Kron 2011 在 ERM 解剖結構研究 中認為 珊瑚菌屬 Clavaria 的某些菌種也許 是 ERMF Peterson et al 1980 此后 在 Vaccinium sp 上發(fā)現(xiàn) C oronoensis 證明了擔 子菌也能形成 ERM Straker 1996 生長在 綜述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物學報 1303 北極生態(tài)系統(tǒng)的 Cassiope tetragona Ericaceae 宿主中占優(yōu)勢的是擔子菌 不僅有 Clavaria 還有 Cortinarius 和 Mycena 等屬的真菌 Lorberau et al 2017 而且很多都是原來 公認的腐生菌或 ECM 真菌 但是卻能形成典 型的 ERM 結構而非 ECM 結構 另外 皮盤菌科 Dermatcaceae 部分真菌 以及幾種未知名真菌 Xiao 1994 Usuki et al 2003 Bougoure Cairney 2005a 2005b Grelet et al 2009 和被稱為 variable white taxon VWT 的真菌 Hambleton Currah 1997 Piercey et al 2002 以及屬于 Helotiales 的 DSE 真菌 如瓶霉屬 Phialophora spp Hambleton Currah 1997 Gr nig et al 2008 Phialocephala fortinii Vohn k et al 2003 在多種杜鵑花宿主的 ERM 根中也經常 出現(xiàn) 與同一宿主植物共生的 ERMF 也是多樣 的 Wurzburger et al 2011 從生長于溫帶 森林 Rhododendron maximum 的 ERM 中分離 出來 71 種真菌 包括常見的 Rhizoscyphus ericae 和 Oidiodendron maius 來自 Helotiales 刺盾炱目 Chaetothyriales 和 Sebacinales 的真 菌 以及一些已知的 ECM 真菌和腐生菌 Zhang et al 2016 通過高通量測序獲得在 中國亞熱帶森林中 Vaccinium carlesii 的根部 真菌組成 也證明在有 ERM結構的宿主毛根 中還有大量的其他類型真菌的存在 ERMF 只占其中的一部分 Allen et al 2003 就在 白珠樹屬 Gaultheria shallon 的同一個 ERM 結 構中發(fā)現(xiàn)了擔子菌的蠟殼耳屬 Sebacina spp 磚隔腔菌 Capronia sp 和 R ericae 平 均每根有 3 8 個遺傳上不同的真菌分類單 元 還有研究表明 ERM 的相鄰細胞能夠與 不同真菌形成菌根結構 Monreal et al 1999 Perotto et al 2002 對來自中國四川和云南 的杜鵑花屬 Rhododendron decorum 菌根真菌 的研究發(fā)現(xiàn)有 25 個公認的 ERMF 種類 Sun et al 2012 這些研究說明 ERMF 的多樣性水 平較高 但是這些內生真菌的種類和分布是 否存在宿主特異性和生境特異性還有待進一 步驗證 Walker et al 2011 盡管用分子生物學手段已經把 ERMF 的 分類鑒定精確到目 甚至更精細的分類等 級 但是有很多真菌仍然因為缺少明顯的子 實體或分離培養(yǎng)困難 而難以鑒定到物種水 平 Perotto et al 2002 Allen et al 2003 Ham m et al 2017 這也是 ERMF 研究進展 緩慢的重要原因 4 ERM真菌形成菌根類型的多樣性 在開放的自然生態(tài)系統(tǒng)中 杜鵑花科植 物常與松科 Pinaceae 樺木科 Betulaceae 殼斗科 Fagaceae 楊柳科 Salicaceae 禾本 科 Poaceae 等的植物種類伴生 而且有證據(jù) 表明 一些公認的 ERMF 也可與其他植物的 根共生 形成不同類型的菌根 Cairney Meharg 2003 在北半球的地中海 從相鄰的 Fagaceae 植物 ECM 櫟屬 Quercus ilex 和杜鵑花科植 物 ERM Erica arborea 分離出相同的真菌 Bergero et al 2000 Cairney Meharg 2003 同樣地 在北溫帶森林中 相鄰的 Pinaceae 植物 ECM Pinus sylvestris 和杜鵑 花科植物 ERM Vaccinium vitis idaea 杜鵑 花科植物 Vaccinium myrtillu 與 Pinaceae 植物 Pinus sylvestris 和 Piceirhiza bicolorata 之間也 都分離出相似的真菌菌株 且發(fā)現(xiàn)其中 38 以 上形成 ECM 的 Pinus 根尖被典型 ERMF Rhizoscyphus ericae 聚集體所侵染 Grelet et al 2009 2010 因此 在北半球能形成 ERM 和 ECM 的不同伴生物種可能存在較為 張艷華和孫立夫 杜鵑花科植物菌根的研究進展 Review 菌物學報 1304 普遍的基因型相似的共生真菌 同樣 在 南半球干旱的澳大利亞東部的硬葉林中 從傘形科 Apiaceae 火把樹科 或南薔薇科 Cunoniaceae 莎草科 Cyperaceae 茅藳菜科 Droseraceae 豆科 Fabaceae 的含羞草亞科 Mimosoideae 點柱花科 Lomandraceae 桃 金娘科 Myrtaceae 海桐花科 Pittosporaceae 山龍眼科 Proteaceae 和花柱草科 Stylidiaceae 的 10 個科 17 種植物根中分離出來的真菌涉及 子囊菌 擔子菌和接合菌多個類群 Chambers et al 2008 發(fā)現(xiàn)其中能夠在 Epacris sp 形 成 ERM的真菌是澳大利亞東北部硬葉林中非 杜鵑花植物根中常見的棲息者 在歐洲 澳 洲和南極半島 苔蘚植物 地錢常與杜鵑 花科植物伴生 而杜鵑花科植物根部常見的 ERMF R ericae 及其親緣關系較近的真菌 也是一些葉狀地錢的內生菌 Duckett Read 1995 Chambers et al 1999 與從溫帶杜鵑 花科植物中獲得的真菌功能相同 Cairney et al 2000 Whittaker Cairney 2001 在具有相同菌根真菌存在的條件下 菌 根共生體 ERM 或 ECM 的形態(tài)結構是在宿主 植物控制下發(fā)生的 Grelet et al 2009 如在 實驗條件下 Helotiales 的 Phialophora finlandia 與不同宿主植物分別形成了 ERM ECM 或 EEM 結構 Perotto et al 2002 在無菌條件 下 一個 Rhizoscyphus ericae 聚集體菌株 與 Vaccinium myrtillus 和 Pinus sylvestris 可以 同時形成 ERM 和 ECM 結構 Villarreal Ruiz et al 2004 在荷蘭和丹麥歐石南荒地 從 Poaceae 的 Deschampsia flexuosa 的根中分離 出來 Helotiales 的真菌 可以侵染并提高 Calluna vulgaris 幼苗吸收氮的能力 Zijlstra et al 2005 Chambers et al 2008 因此 Bergero Girlanda 2002 推斷在地中海缺 少杜鵑花宿主的成熟 Quercus ilex 森林土壤 中 能夠形成 ERM的真菌仍然能夠堅持和保 持形成菌根的能力 為在干擾后的 Q ilex 純 林中杜鵑花科植物 Erica arborea 幼苗的定居 儲備了必要的真菌資源 根據(jù)真菌與不同宿 主形成不同類型菌根能力的情況來看 非杜 鵑花科植物種類在闊葉林土壤中能夠起著 ERM 真菌庫的作用 Chambers et al 2008 雖然有很多研究認為 ERM植物和其他類 型菌根在植物根部或者土壤中的真菌種類相 似 但是并不等于就一定能發(fā)生交叉侵染 從 Picea stichensis ECM 根部分離得來的 Oidiodendron maius 菌株在杜鵑花宿主上未 能形成 ERM Douglas et al 1989 該真菌 甚至會表現(xiàn)出很強的腐生性 Piercey et al 2002 Brundrett 2006 分別來自 ECM 和 ERM 的 Rhizoscyphus ericae 野生菌株 只能 分別與喬木種類形成 ECM 共生體 或與杜鵑 花植物形成典型的 ERM 結構 Vr lstad et al 2001 交叉侵染都未能在對方的宿主根中 形成應有的菌根結構 Ber gero et al 2000 Piercey et al 2002 Brundrett 2006 這些相 反的結果表明 盡管在 ERMF 和菌根結構的 研究中取得了一定的進展 但是 仍有很多 問題還待于進一步的研究 5 ERM功能的多樣性 van der Heijden Horton 2009 在對 60 個案例的研究中發(fā)現(xiàn) 菌根真菌網(wǎng)絡對不 同種類的幼苗生長有促進作用 負作用和沒 影響的分別占 48 25 和 27 說明幼苗 與菌根共生獲利占主流 這些現(xiàn)象在 ERM共 生體中也有相應的報道 正面影響的實例很 多 如 Rhizoscyphus ericae 的有性型和無性 型及 Oidiodendron griseum 對 Calluna vulgaris 的幼苗生長有促進作用 Read 1996 在 Vaccinium corymbosum 上接種 Cadophora 綜述 22 June 2021 40 6 1299 1316 Mycosystema ISSN1672 6472 CN11 5180 Q 菌物學報 1305 菌株能形成典型的 ERM 并促進宿主的生長 Bizabani Dames 2015 擬隱孢殼屬 Cryptosporiopsis 和瓶頭霉屬 Phialocephala 菌 株接種在 Rhododendron formosanum 中 形 成 ERM 菌根結構后其幼苗均比對照健壯 Lin et al 2011 一些 ERMF 在 Rhododendron fortunei 的幼苗生長 Yu et al 2008 Wei et al 2016 和在其他 Rhododendron spp 植物生 長過程中也表現(xiàn)出同樣的促進作用 Jansa Vosatka 2000 在不同營養(yǎng)條件下 ERM 菌根的存在提高了 Calluna vulgaris 與 Poaceae 的 Nardus stricta 的競爭力 Genney et al 2000 5 1 ERM促進營養(yǎng)吸收 ERM 的功能往往通過其組成的菌根真菌 來實現(xiàn) ERMF 能產生多種水解酶和氧化 酶 有降解多種有機物如纖維素 木質素等 和加速必要營養(yǎng)素釋放的能力 Cairney Meharg 2003 真菌種類不同 所分泌酶的 類型也就不同 Phialocephala 屬的菌株能分泌 過氧化物酶和酪氨酸酶 而 Cryptosporiopsis 屬菌株除了分泌出這兩 種酶外 還可以分 泌漆酶和纖維素酶 Lin et al 2011 Oidiodendron maius和 O scytaloides能夠降解 單寧酸 分泌多酚氧化酶 Thormann et al 2002 ERMF 分泌的酶類不僅能幫助有機物 降解 而且還能夠提高對必要營養(yǎng)素 特別 是氮和磷的直接吸收 Lin et al 2011 如 ERMF 分泌的蛋白酶和幾丁質酶幫助宿主植 物獲得蛋白質和幾丁質 中的氮 磷酸酯酶 則使宿主從磷酸單脂和 磷酸二酯中獲得磷 Bajw a et al 1985 Leake Read 1989 Myers Leake 1996 Kerley Read 1997 ERMF 也可以促進宿主植物從氨基酸和核酸 中吸收氮 Bending Read 1996 1997 Cairney Burke 1998 Nielsena et al 2009 生 長在大西洋西北部貧瘠 的溫帶常綠森林中的 Vaccinium membranaceum 其 ERMF 是磷的主 要供應者 van der Wal et al 2006 比較生理 學研究指出 對于 Rhizoscyphus ericae 及其類 似的菌株 甚至更遠緣的相關內生真菌 不 管分類地位和原生境如何 它們從有機源獲 得氮和磷的能力幾乎相同 Chen et al 1999 Whittaker Cairney 2001 在自然生態(tài)系統(tǒng) 中 植物對氮和磷的需求分別多達 80 和 90 來自菌根真菌 van der Heijden et al 2008 進而菌根真菌也能在抵御干旱和土 壤病原體等脅迫方面提供幫助 Auge 2001 Sikes et al 2009 Vohn k et al 2009 如由 于土壤有機物通常分解緩慢 ERMF 利用復 雜的有機氮的機制有益于宿主植物在寒溫帶 氣候區(qū)的生長 Straker 1996 這些研究都 充分說明了與 ERMF 共生的宿主植物具有很 強的營養(yǎng)吸收能力 在逆境中具有生存和競 爭優(yōu)勢 將 AM ECM 與 ERM 菌根的營養(yǎng)吸收能 力進行比較發(fā)現(xiàn) 具有 ECM Picea abies 和 ERM Vaccinium myrtillus 的宿主從所有有 機和無機氮源中獲得了相似量的氮 而 AM Deschampsia flexuosa 宿主除了 NH 4 N 外 所吸收的所有氮源都顯著低于 NO 3 N Persson et al 2003 在對加利福尼亞沿海森林酸性 貧瘠和高有機質的土壤中 生長的 ERM 宿主 Rhododendron macrophyllum 和 Vaccinium ovatum 和 AM 宿主 Cupressus goveniana ssp pigmaea 比較也發(fā)現(xiàn) ERM 宿主沒有顯示出 對有機氮和無機氮的偏好 而 AM 宿主獲得 的無機氮明顯高于有機氮 Rains Bledsoe 2007 這些研究表明 AM 宿主對無機氮吸收 的偏好 在吸收有機氮方面的能力沒有 ERM 和 ECM 宿主的能力強 Read Perez Moreno 2003 張艷華和孫立夫 杜鵑花科植物菌根的研究進展 Review 菌物學報 1306 5 2 ERM抵抗重金屬污染的能力 通常認為微生物比植物對金屬毒性的耐 受力更高 Hartley et al 1997 因此 具有 ERM 的共生體能提高宿主在重金屬污染的土 壤環(huán)境中的適合度 Meharg Cairney 2000 Sharples et al 2000a 2000b Chambers et al 2008 有 關 ERM 在抗重金屬污染方面的研 究以 Calluna vulgaris 的成果最多 在 Zn 和 Cu Bradley et al 1981 Meharg Cairney 2000 Cu 和 Ni Monni et al 2000a 2000b As 和 Cu Cairney Meharg 2003 Pb 和 Cu 污染 Marrs Bannister 1978 的土壤中都 表現(xiàn)出很強的抵抗力和進化適應的能力 另 外 ERM 宿主自然定居的土壤通常呈酸性 這就意味著有害金屬如 Al 氧化還原作用活 躍的金屬 Fe 和 Mn 等在這樣的環(huán)境下更加活 躍 Cairney Meharg 2003 這些研究都說 明具有 ERM結構的杜鵑花科宿主植物能忍耐 的金屬離子的范圍非常廣 從生長于重金屬污染土壤 Calluna vulgaris 的 毛根中能分離出來的 ERMF 主要是 Rhizoscyphus ericae 和 Oidiodendron maius Sharples 2000b 2000c 認為 R ericae 及其宿主 C vulgaris 在抵抗重金屬污染方面是平行進化 的 將從 Cd Zn Al 污染 Vallino et al 2011 和 Cr Ni 污染 Martino et al 2002 的土壤 中都分離出 O maius 的耐受菌株 且都比未 污染地分離出來的 O maius 菌株易于培養(yǎng) 經過污染地馴化的真菌菌株可能會在宿主植 物適應環(huán)境污染方面發(fā)揮更大的作用 具有 顯著的生態(tài)價值和潛在的商業(yè)價值 真菌怎樣抵抗重金屬毒害來保護自己 呢 研究認為 ERM 中的真菌如 Rhizoscyphus ericae對金屬陽離子有很強的親和力 Bradley et al 1981 真菌通過降低吸收或增加金屬 離子的流出來避免和限制重金屬進入細胞 質 如金屬離子可以被吸收到菌絲表面以及 在宿主和真菌的交界處 Bradley et al 1982 被固定在真菌的細胞壁上 Leyval et al 1997 或被分隔在液泡或其他細胞器中 P csi 2011 菌絲的細胞外分泌物對金屬 離子有耐受性 Perotto et